Jezgro zbirke Arheološkog muzeja Istre nastalo je u kratkotrajnom razdoblju Napoleonovih Ilirskih provincija, pod upravom maršala Marmonta. Kameni natpisi, reljefi i kipovi prikupljeni su u prvom lapidariju, u hramu Rome i Augusta. Sustavno prikupljanje, dokumentiranje, popisivanje i objavljivanje spomenika kao i arheoloških nalazišta započelo je za austrijske vladavine od 1816. nadalje. Utemeljena je konzervatorska služba sa sjedištem u Beču; regionalna ispostava za Istru imala je sjedište u Puli. U Poreču je 1884. osnovano Društvo za arheologiju i zavičajnu povijest (Società Istriana di Archeologia e Storia Patria) koje je organiziralo sustavna istraživanja najznačajnije histarske gradine, Nezakcija. Izvanredni željeznodobni i rimski nalazi u Nezakciju potaknuli su osnutak Gradskog muzeja (Museo Civico) u Puli 1902. Muzeju je dodijeljena danas nepostojeća zgrada na Uspopnu sv. Stjepana u staroj gradskoj jezgri, uz bedeme, dvije kuće sjeverno od slavoluka Sergijevaca, a lapidarij je proširen i na amfiteatar. Nakon I Svjetskog rata, za vladavine Kraljevine Italije, utemeljen je Kraljevski arheološki muzej (Regio museo archeologico) godine 1921. a za njegov smještaj odabrana je obližnja zgrada nekadašnje gimnazije (izgrađena 1890.), u kojoj se Arheološki muzej nalazi i danas. Muzej je objedinio zbirke kamenih spomenika izložene u hramu Rome i Augusta i u amfiteatru, arheološke nalaze prikupljene istraživanjima u Nezakciju, Puli, Barbarigi i Dvigradu, te arheološku zbirku nalaza iz Poreštine, ranije pohranjenu u zgradi Sabornice u Poreču. Muzej je otvoren za javnost 1930. pod nazivom Kraljevski muzej Istre (Regio Museo dell'Istria). Dio lapidarija smješten je u parku oko muzeja. Smještaj u staroj gradskoj jezgri, u arheološki izuzetno očuvanom gradskom području koje obuhvaća dio bedema s Dvojnim vratima na istočnoj i Malim rimskim teatrom na zapadnoj strani, pruža muzeju naročitu povijesnu i estetsku vrijednost. Nakon II Svjetskog rata, uslijed pripojenja Istre Republici Jugoslaviji, upravna dokumentacija, inventarne knjige i svi arheološki predmeti osim kamenih spomenika odneseni su iz muzeja u Italiju. Godine 1962. veći dio spomenika vraćen je u muzej, ali ne i inventarne knjige. Godine 1947. muzej mijenja ime u Arheološki muzej Istre, i u istom sjedištu kontinuirano djeluje do danas. Posjeduje oko 300.000 arheoloških predmeta s prostora Istarske županije. Sadašnji stalni postav otvoren je 1973. i prikazuje razvoj materijalne kulture na prostoru Istre od kamenog doba preko brončanog razdoblja, željeznodobne epohe Histra, rimske vladavine, ranokršćanskog razdoblja do razdoblja predromanike. Zbirka se kontinuirano obogaćuje putem arheoloških istraživanja i predmetima iz razdoblja romanike, gotike, te novoga vijeka. Izdvojene manje muzejske zbirke ili izložbeni prostori nalaze se u pojedinim zaštićenim spomenicima kulture (Arena, Augustov hram, Franjevački samostan, Nezakcij). Aktivnosti Arheološkog muzeja Istre usmjerene su danas prvenstveno na zaštitu, dokumentaciju, znanstvenu obradu i prezentaciju materijalne kulturne baštine otkrivene i prikupljene arheološkim istraživanjima. Muzej provodi arheološka sustavna i zaštitna istraživanja, održava i čuva spomenike i lokalitete, priređuje izložbe, znanstvene skupove i predavanja za javnost, izdaje redovne i povremene publikacije, sustavno educira mlade naraštaje i upoznaje posjetitelje s bogatim arheološkim naslijeđem Istre.